Jak y Daxter se suman a una gran aventura junto a su amiga Keira, en donde su misión principal será descubrir qué ha pasado con la fuente de energía eco y detener una gran tormenta de eco que podría devastar al mundo.
Llegando casi al final del viaje, nuestros amigos son emboscados por un grupo de aeronaves, un grupo de personas con acento inglés (versión original) llamados..."piratas del cielo". Tras una inquietante discusión, Jak y un pirata llamado Phoenix comienzan una batalla. En aquel momento Jak se transforma en Jak oscuro, pero se ve afectado por la inestabilidad de la tormenta, obligándolo a dejar su forma. Daxter, tratando de ayudar, falla todos los tiros por parte de una torreta y causa una fuga de combustible, obligándolos a aterrizar en el lugar más cercano el fin del mundo.
Tras aterrizar y buscar combustible, en una isla llena de extraños mutantes, regresan a la nave con eco sólido, lo que les permite seguir su búsqueda. Al despegar, notan que una gran nave está siendo atacada y ayudan a los pasajeros de la nave a destruir a los enemigos.
Posteriormente, entran a la nave y los recibe con honor el misterioso Duque Skyheed, líder y gobernante de una ciudad o civilización en los límites del mundo llamada raramente "Aeropa". Pronto Jak, Daxter y Keira descubrirán las intenciones del misterioso Duque Skyheed y descubrirán que los malos son buenos y los buenos son malos, mientras se encuentran en una carrera por frustrar los planes de Skyheed, salvar sus vidas y la del mundo.